暗黑破壞神4內共有35個支線任務，受限公測時間目前只找到30個支線任務。要觸發支線任務通常都是需要與城鎮NPC對話，而任務內容有的是需要前往地城淨化，或是打敗怪物撿拾怪物掉落的關鍵物品，之後再回城鎮與發起任務的NPC對話算完成。大部分的支線任務內容都算簡單，有幾項甚至只要在對的地點使用表情指令就完成，獎勵大部分都是獲得經驗值，少部分會給玩家裝備，但裝備等級普普通通，解支線任務主要玩的是樂趣跟經驗值而不是為了獲得很厲害的裝備。
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9個序章任務、30個支線任務整理列表
進入暗黑破壞神4並選好職業後，就會率先需要解8個序章任務，到附近城鎮與NPC對話後得知必須前往地城淨化，淨化完成回到城鎮就會陸續繼續解開其他序章任務。完成序章任務之後可以開始解主線任務，也可以先去地圖探索找尋四散在碎峰嶺的30個支線任務。大部分的支線任務都會集中在城鎮中，看到有藍色驚嘆號就可以先去對話接任務，任務內容都算很簡單，解完就可以獲得不少經驗值，是初期想要快速升等可以進行的方向。
序章任務：
- 深山寒夜：找到涅維斯克村莊。
- 隱藏的黑暗：搜索冰嚎廢墟的深處。
- 英雄歸來：返回涅維斯克與瓦妮交談。
- 英雄的獎賞：殺死發瘋的村民與約瑟夫交談，拿走瓦妮的教堂鑰匙。
- 救贖祈禱：打開教堂的門查看血花瓣與約瑟夫交談。
- 尋覓解答：找到隱士的小屋查看後面房間的頭骨。
- 通行儀式：與羅拉斯前往奇歐瓦夏燃燒神聖雪松木片與守衛交談。
- 失落之物：與商人交談買羅拉斯的長柄武器取得奇特護身符。
- 不祥惡兆：進入聖光大教堂。
支線任務：
- 振奮精神：使用表情指令功能向受訓民兵歡呼。
- 梅內斯德金庫：通往梅內斯德的路上搜索僧侶博贊取得徵稅帳本。
- 錢在刀口上：從盧卡斯取得寶石籌款。
- 冰霜花：帶著冰霜花去找維若卡。
- 聖光守望的傳承：前往聖光守望地城，取得3篇管理員日誌。
- 血濃於水：與牧師馬特維、玫麗登、守衛柯維寇交談。
- 淨化烈焰：點燃火盆開始儀式。
- 飢饞的死者：取得食屍鬼心臟15個。
- 不撓之軀：幫克莉絲緹娜找到她的丈夫。
- 旅人的祈禱：在聖壇獻上謝意。
- 冰冷的信仰：在馬格雷夫與馬特維牧師交談。
- 恐怖的殉道者：進入神聖藏骨堂。
- 深淵哭喊：進入黑色收容所。
- 溫泉的奧秘：在溫泉旁使用等等表情指令。
- 破碎貢品：取得25個冰族骸骨。
- 巨獸挑戰：殺死收藏者考勒取下它的頭顱。
- 血腥展示：將戰士之鍊帶到大熊部落避難處。
- 勇士之鎚：征服馬諾克進入霜痕洞窟取得灰熊之鎚。
- 先祖的呼喚：進入神聖冰川。
- 封印之門：尋找咒封大門。
- 靈魂疾病：進入凜霜地窖與修女驅魔。
- 絕望深淵：接續靈魂疾病任務，進入惡兆地窖殺死雕刻師。
- 涅維斯克樵夫：在荒野尋找樵夫的斧頭。
- 擁有權傳承：進入鮮紅地窖。
- 未竟傳承：接續擁有權傳承任務，在邪風峭壁與斐林碰面。
- 飢渴的骸骨寶箱：翻蒼白林地梅爾尼克丘陵附近屍體，從狼人身上採集死亡魂塵。
- 鮮血信仰：進入惡兆地窖與修女對話。
- 眼見瘋狂：前往邪教徒庇護所殺死泰亞取回眼睛項鍊。
- 鮮血佈道：進入血紅禮拜堂。
碎峰嶺30個支線任務全地圖位置
30個支線任務中可以發現大部分都集中在城鎮中，但有部分的任務不是和NPC對話觸發，而是要前往地城淨化後撿拾關鍵物品才會觸發，也有的關鍵物品在怪物身上，需要將區域內的怪物全部清除完畢才能獲得。部分任務則是需要使用表情指令，有可能是需要用到遊戲在最開始時沒有內建的社交指令，還需要玩家自己設定後才能操作並完成任務。
